Dwaj trenerzy, którzy ukształtowali Ipswich Town, prowadzili później reprezentację Anglii i obaj mają pomniki przed Portman Road. Sir Alf Ramsey wprowadził klub z trzeciej ligi do mistrzostwa Anglii w sezonie 1961/62, a Sir Bobby Robson, trener w latach 1969–1982, przyniósł Puchar Anglii w 1978 roku i Puchar UEFA w 1981 roku. Dwie wielkie epoki klubu są więc dziełem różnych ludzi, rozdzielonym dwudziestoma latami, a klub z miasta w Suffolk z jednym tytułem mistrzowskim zbudował na nich swoje miejsce w historii angielskiej piłki.
Ipswich założono 16 października 1878 roku jako drużynę amatorską, Ipswich A.F.C., a zawodowy stał się dopiero w 1936 roku. Wygrał Southern League za pierwszym podejściem, w maju 1938 roku został przyjęty do Football League i gra na Portman Road od 1884 roku. Klub występuje w barwach niebiesko-białych i jest znany jako Tractor Boys. Ramsey objął drużynę w sierpniu 1955 roku i w sześć lat wyprowadził ją z trzeciej ligi na szczyt angielskiej piłki. Ipswich wygrał pierwszą ligę w sezonie 1961/62 przy pierwszym podejściu w najwyższej klasie, co pozostaje jego jedynym tytułem mistrzowskim. Jako mistrz wystąpił w Pucharze Europy 1962/63, pokonał maltańską Florianę 14:1 w dwumeczu i odpadł z AC Milan.
Pod wodzą Robsona klub po skromnym początku wrócił do elity angielskiej piłki. Przez dziesięć lat Ipswich kończył sezony w pierwszej szóstce pierwszej ligi, a wielu zawodników, którzy zdobyli mu sławę, wychowało się na Portman Road, wśród nich Terry Butcher, Eric Gates i Roger Osborne. W 1978 roku Osborne strzelił jedynego gola w finale Pucharu Anglii z Arsenalem na Wembley, dając klubowi pierwszy i jedyny puchar. Robson sprowadził potem z Twente holenderskich pomocników Arnolda Mühren i Fransa Thijssena, co Russell Osman nazwał później majstersztykiem. W rdzeniu zespołu byli też Mick Mills, kapitan i rekordzista klubu pod względem liczby występów, Kevin Beattie, John Wark i napastnik Paul Mariner.
Sezon 1980/81 przyniósł największą noc klubu. W drodze do finału Pucharu UEFA Ipswich wyeliminował Aris Saloniki, praskie Bohemians, Widzew Łódź, który przegrał 0:5 na Portman Road, Saint-Étienne i 1. FC Köln. Finał z AZ Alkmaar rozegrano w dwóch meczach. 6 maja 1981 roku Ipswich wygrał u siebie 3:0 po golach Warka, który w 28. minucie strzelił karnego, Thijssena i Marinera. Dwa tygodnie później w Amsterdamie Thijssen strzelił w czwartej minucie, a Wark dodał drugiego, ale AZ wygrał mecz 4:2 i Ipswich zachował trofeum, wygrywając 5:4 w dwumeczu. Był to 66. mecz sezonu, w którym klub zajął też drugie miejsce w lidze za Aston Villą, sezonu, który zostawił Ipswich z dużo większą liczbą spotkań niż rywal.
Późniejsza historia klubu była nierówna. Ipswich zagrał w pierwszym sezonie Premier League w 1992/93, a po wygraniu finału barażowego w 2000 roku z Barnsley na Wembley zajął piąte miejsce w pierwszym sezonie po powrocie i wrócił do Pucharu UEFA, w którym pokonał Inter 1:0 u siebie, ale przegrał w Mediolanie. Spadek do League One nastąpił w 2019 roku, a w kwietniu 2021 klub przejęła Gamechanger 20 Ltd. Kieran McKenna, trener od grudnia 2021 roku, wywalczył awans z League One w sezonie 2022/23, a następnie zajął drugie miejsce w Championship w 2023/24, punkt za Leicester City. Po spadku z Premier League w 2024/25 Ipswich znów zajął drugie miejsce w Championship w 2025/26, punkt przed Millwall, i zapewnił sobie awans bezpośredni w ostatniej kolejce. W sezonie 2026/27 wraca do Premier League.